Το κάστρο είχε τέσσερις πύλες στα τέσσερα σημεία του ορίζοντα:
- Στη βόρεια μεριά, στο τέρμα της σημερινής Οδού 25ης Αυγούστου, ήταν η πύλη του Μόλου, με την οποία επικοινωνούσε η πόλη με το λιμάνι. Εδώ γράφτηκε ο πρόλογος και ο επίλογος της Τουρκικής κατάκτησης του νησιού τον Σεπτέμβριο του 1669 και τον Αύγουστο του 1898, αντίστοιχα. Καταστράφηκε από τους Άγγους του 1898.
- Στην ανατολική πλευρά εκεί που είναι σήμερα το άγαλμα του Ελευθέριου Βενιζέλου, βρισκόταν η πύλη του Αγίου Γεωργίου ή Λαζαρέτο, με την οποία η πόλη επικοινωνούσε με την ανατολική Κρήτη και το λοιμοκαθαρτήριο (λαζαρέτο).
- Στη νότια πλευρά είχε κατασκευαστεί από το 1587 η Πύλη του Ιησού ή Καινούργια Πόρτα. Η πύλη αυτή άνοιγε την πόλη προς τις νότιες επαρχίες του νομού. Από εδώ επίσης έμπαινε στο Ηράκλειο, ο αγωγός που τροφοδοτούσε με νερό την πόλη. Η σημερινή Καινούργια Πόρτα δεν μοιάζει καθόλου με την πύλη της εποχής.
- Στη δυτική πλευρά, στο τέλος της Πλατειάς Στράτας (Strata Larga) της σημερινής οδού Καλοκαιρινού είχε κατασκευαστεί η Πύλη του Παντοκράτορα (Panigra), η σημερινή Χανιώπορτα, που ακόμη διασώζει στο πάνω μέρος την προτομή του Παντοκράτορα με τη λέξη Omnipotens (παντοκράτωρ). Από αυτή την πύλη επικοινωνούσε η πόλη με τη Δυτική Κρήτη.
Οι τρεις χερσαίες πύλες του Αγίου Γεωργίου, του Ιησού και του Παντοκράτορα έκλειναν εσωτερικά και εξωτερικά με βαριές και στέρεες πόρτες κάθε βράδυ την ώρα της δύσης του ηλίου και άνοιγαν το πρωί με την ανατολή του. Όσοι δεν προλάβαιναν να μπουν μέσα διανυκτέρευαν σε ειδικά θολωτά κτίρια, γι’αυτό το σκοπό. Οι πύλες στην εξωτερική τους πλευρά προστατεύονταν από ημικυκλικές προεξοχές που ονομάζονταν Orecchione (μεγάλα αυτιά).
Εκτός από τις τέσσερις αυτές κύριες πύλες, υπήρχαν ακόμη τρεις άλλες για στρατιωτικούς σκοπούς. Αυτές ήταν η πύλη του Αγίου Ανδρέα (ΒΔ), η πύλη της Αμμουδιάς ή Sabionera (ΒΑ) και η πύλη Δερματά στον ομώνυμο κόλπο (που βρίσκεται δίπλα στο Μουσείο Φυσικής Ιστορίας), η οποία άνοιγε προς τη θάλασσα. Η τελευταία είχε κατασκευαστεί ως διέξοδος την περίπτωση αποκλεισμού του στομίου του Ενετικού Λιμανιού. Στην πύλη αυτή αποβιβάστηκαν τον Νοέμβριο του 1668 οι Γάλλοι εθελοντές του Κόμη De La Feuillades, που όμως κανονιοβολήθηκαν από τους Τούρκους, από τις εκβολές του Γιόφυρου ποταμού. Η πύλη αυτή υπάρχει και σήμερα, δίπλα στο νέο δημοτικό πάρκινγκ, απέναντι από το Μποδοσάκειο Σχολείο.
Πύλη Παντοκράτορα (Χανιώπορτα) 
Η Πύλη Παντοκράτορα, γνωστή περισσότερο ως Χανιώπορτα, βρίσκεται σε ένα από τα κεντρικότερα σημεία του Ηρακλείου και αποτελούσε την έξοδο προς την δυτική Κρήτη. Από έναν ενιαίο χώρο εσωτερικά της πύλης ξεκινούν δυο αψιδωτές στοές με διαφορετικές εισόδους, η μια που οδηγούσε στα δυτικά και η άλλη (στρατιωτική στοά) στη νότια χαμηλή πλατεία του προμαχώνα του Παντοκράτορα.
Η πύλη του Αγίου Γεωργίου βρίσκεται στην ανατολική πλευρά των Τειχών, εκεί που είναι σήμερα το άγαλμα του Ελευθέριου Βενιζέλου. Από την πύλη αυτή η πόλη επικοινωνούσε με την ανατολική Κρήτη και το λοιμοκαθαρτήριο (λαζαρέτο) γι’αυτό είναι και γνωστή ως Πύλη Λαζαρέτο. Άλλη ονομασία ήταν Πύλη Μαρουλά, καθώς οδηγούσε στη συνοικία του Μαρουλά, κοντά στο σημερινό σχολείο του Καπετανάκειου.
Στη νότια πλευρά των Ενετικών Τειχών, στη σημερινή οδό Έβανς, είχε κατασκευαστεί από το 1587 η πύλη του Ιησού ή Καινούργια Πόρτα. Από την πύλη αυτή έφευγαν όσοι κατευθύνονταν προς τις νότιες επαρχίες του νομού. Από εδώ επίσης έμπαινε στο Ηράκλειο, ο αγωγός που τροφοδοτούσε με νερό την πόλη.
Η Πύλη της Άμμου (Σαμπιονάρα) βρίσκεται στη βορειοδυτική πλευρά του προμαχώνα Sabionara. Οδηγούσε από την παραλία ανατολικά του λιμανιού στο εσωτερικό της πόλης.
Η πύλη του Αγίου Ανδρέα βρισκόταν στη βορειοδυτική πλευρά του προμαχώνα του Αγίου Ανδρέα. Η πύλη δυστυχώς καταστράφηκε στις αρχές του 20ου αιώνα για τη διάνοιξη της παραλιακής λεωφόρου του Ηρακλείου, τότε που τα μνημεία δεν είχαν καμία αξία για τους άρχοντες του τόπου. Σήμερα διακρίνουμε μόνο το νότιο τμήμα της καμάρας της.
Η Πύλη του Δερματά βρίσκεται περίπου στη μέση του παράκτιου τείχους του Χάνδακα, στη θέση του σημερινού Μποδοσάκειου Σχολείου, και ένωνε την εντός των τειχών πόλη με τη θάλασσα. Ουσιαστικά λειτουργούσε ως εφεδρική σε περίπτωση αποκλεισμού του στομίου του κεντρικού λιμανιού.
Η στοά Μακάσι (που σημαίνει «κλειδούχος» στα Τουρκικά) βρίσκεται ήταν στρατιωτική πύλη στα Ενετικά Τείχη Ηρακλείου, η οποία είχε μήκος 110 μέτρα. Η στοά οδηγεί στην ανατολική χαμηλή πλατεία του Μαρτινέγκο, όπου υπήρχαν τα κανόνια που προστάτευαν τον προμαχώνα Βηθλεέμ.
Η Πύλη Βηθλεέμ βείσκεται στην δυτική πλευρά των Ενετικών Τειχών του Ηρακλείου και είχε στρατιωτικό χαρακτήρα. Οδηγούσε στην βόρεια χαμηλή πλατεία του Προμαχώνα Βηθλεέμ, όπου υπήρχαν τα κανόνια που προστάτευαν τον προμαχώνα του Παντοκράτορα.
